經過了一番漫長的苦戰，杏壽郎在深受重傷之際，依然拚儘全力鉗製住了猗窩座，但猗窩座因黎明將至，不得已自斷雙臂逃離。
最終，除了杏壽郎本人之外，整輛列車無一人身亡。隨後，在炭治郎和善逸因杏壽郎的犧牲而哭泣、並對敵人的強大感到迷茫時，伊之助訓斥二人不要因敵人的強大而喪失信心，隻需要思考如何回應杏壽郎臨終前的期待即可。儘管嘴上那麼說著，但伊之助也還是第一次因為夥伴的逝去而難過的嚎啕大哭。
在音柱·宇髄天元前來蝶屋抓人時，伊之助主動和炭治郎、善逸一同，自願代替神崎葵跟著天元前去吉原執行任務。
之後，伊之助被天元變裝成了遊女“豬子”。在進入吉原後不久，伊之助便因為濃妝之下的漂亮臉蛋被吉原著名的青樓“荻本屋”的老板娘識破而被對方買下，但也因此順利地臥底進了“荻本屋”。隨後，在即將找到宇髓天元的妻子槙與時，伊之助卻察覺到了來自於上弦之陸·墮姬的鬼之氣息。於是，伊之助便破門而入並打算沿著其氣息追擊，但因為青樓客人的阻撓而失敗。
在善逸被墮姬綁走後，伊之助見炭治郎一直沒來會合，便獨自通過氣味找到了墮姬的緞帶分身遺留的洞口。接著，伊之助卸掉了部分身體關節，利用“縮骨術”順利地潛入地下並救出了天元的妻子槙與、須磨和之前被綁走的善逸。在同炸開地麵進入地底的天元會合之後，眾人便前去幫助正和墮姬本體交戰的炭治郎。跟不上天元速度的二人，比天元要晚到了一步。此時，墮姬的哥哥——上弦之陸·妓夫太郎也已經從墮姬身後現身了。
隨後，在與妓夫太郎、墮姬兄妹的戰鬥中，伊之助在善逸與炭治郎的掩護下順利地斬首了墮姬，但上陸兄妹如果不被同時斬首就不會消失，因而並沒有什麼作用。隨即，伊之助便被妓夫太郎用毒鐮刺穿了胸口。千鈞一發之際，伊之助主動地移動了內臟的位置，從而避免了關鍵的內臟為毒素所侵襲。之後，在炭治郎反擊妓夫太郎後，伊之助和善逸也開始一起圍攻墮姬。最終，在炭治郎覺醒了斑紋並斬首了妓夫太郎的同時，伊之助也和善逸聯手將墮姬斬首。
儘管體內的血鐮毒素全部都被禰豆子的血鬼術清除，但伊之助和炭治郎還是因為體力過度消耗而陷入了昏迷。不過，在此之後，伊之助比昏迷了整整兩個月的炭治郎提早了一周醒來。
在探望炭治郎時，伊之助像一隻蜘蛛一樣地趴在天花板上突然出現，將眾人都嚇了一跳。
由於之前從其他人口中得知忍曾經說過，“自己和蜜獾一樣對毒素有著極強的抵抗力”，伊之助因此誤認為自己是不死之身而洋洋得意。但隨即，伊之助就被神崎葵訓斥了一頓，並被其指出：忍同樣也說過，“儘管伊之助對於毒素有很強的免疫力，但與此同時藥物也對其難以生效。”
之後，在炭治郎進行休養時，伊之助向其表明：自己之所以能避開妓夫太郎的毒鐮造成的致命傷，是因為自己能夠通過觸覺感知殺氣。同時，由於這一招對藤之家的一天婆婆並不管用，伊之助因此認為一天婆婆是個很厲害的人物。
在炭治郎和禰豆子從鍛刀人之村歸來後，伊之助以填鴨式的教育方式、教會了能夠開口說話的禰豆子說出自己的名字。
但在這之後，善逸對於禰豆子隻會說伊之助的名字而感到十分不悅。
在岩柱·悲鳴嶼行冥的住處接受了修行。吃飯時，在眾人討論柱的話題期間，伊之助指明自己察覺得出行冥有著鬼殺隊最強的實力，但由於在吃魚時連骨頭都吃而把夥伴們都嚇了一跳。
在修行結束後、與炭治郎和玄彌一起吃飯時，當聽到玄彌說自己不會使用呼吸時，憨厚的伊之助便直接開始嘲笑起了他，接著又和其玩鬨似地打了起來。
進入無限城後，伊之助追著鎹鴉進入了蓮花池，並在香奈乎被童磨奪去日輪刀、逼入險境之際亂入了戰場。在得知忍被童磨殺死之後，發怒的伊之助對童磨發起了猛攻，並搶回了香奈乎的日輪刀，但自己的野豬頭套也同時被童磨搶走。
露出容貌的伊之助，隨即便被童磨認出了身份：他正是過去曾被其吃掉的信徒琴葉的兒子。儘管伊之助聲稱自己是沒有父母的野孩子，但童磨隨後說出的話卻不斷地刺激著自己的記憶。最終，回想起了與母親有關記憶的伊之助，終於察覺到自己之前在走馬燈中所見到的女人正是自己的母親琴葉。
自己的母親和重要的夥伴都被童磨所殺，伊之助因此憤怒到了極點，並和香奈乎聯手對童磨展開了進攻。但童磨身為上弦之貳，擁有極其強大的實力，即便麵對兩人的聯手攻擊也絲毫沒有慌亂，一直輕鬆地應對著。兩人因此和童磨製作的“結晶之禦子”陷入了苦戰。
之後，童磨由於忍體內的700倍致死量的藤花毒素開始在其體內發作，因此身體開始融化，且無法再繼續維持精準的血鬼術，實力大減。
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